Бактериальная зараза ведет к необратимой потере полового размножения

Бактерии Wolbachia (окрашены зеленым) в семеннике насекомого. ДНК сперматозоидов окрашена красным.

Фото с сайта serc.carleton.edu

Паразитическая бактерия Wolbachia, живущая в клетках многих видов насекомых, наследуется по женской линии и исходя из этого заинтересована в том, дабы зараженные ею самки создавали на свет больше дочерей и меньше сыновей. В ответ на выработанные вольбахией адаптации, разрешающие ей смещать соотношение полов в популяциях хозяев в пользу самок, кое-какие насекомые выработали «контрадаптации», увеличивающие возможность рождения самцов. При помощи математического моделирования удалось продемонстрировать, что у зараженных вольбахией перепончатокрылых насекомых эволюционная «гонка оружий» между хозяином и паразитом практически неизбежно обязана приводить к необратимой потере свойства к половому размножению насекомым-хозяином.

Именно это и случилось со многими видами наездников, зараженными вольбахией.

Бактерия вольбахия живет в цитоплазме клеток многих насекомых, паукообразных, ракообразных и круглых червей. Она только иногда передается горизонтально от одного хозяина к второму, а основной путь ее распространения — от матери к детям с цитоплазмой яйцеклетки. Иными словами, гены вольбахии распространяются в популяции хозяев фактически так же, как гены митохондрий.

Самцы с точки зрения вольбахии являются «тупиком»: бактерии, попавшие в самца, обречены умереть вместе с ним и не смогут перейти в новое поколение хозяев. Исходя из этого между генами вольбахии и ядерными генами хозяина появляется конфликт: первые заинтересованы в том, дабы зараженная самка создавала на свет лишь дочерей, а интересы ядерных генов, в большинстве случаев, пребывают в том, дабы соотношение полов у потомства было равным. Тем самым создаются предпосылки для эволюционной «гонки оружий».

Возможно ожидать, что в геноме вольбахии будут закрепляться мутации, содействующие повышению доли дочерей в потомстве зараженной самки. В качестве «ответной меры» в ядерном геноме хозяина смогут накапливаться мутации с обратным фенотипическим эффектом, то имеется содействующие повышению доли сыновей.

Митохондрии находятся в таком же положении, что и вольбахия, но в большинстве случаев ничего не смогут с этим сделать, в силу того, что в митохондриальном геноме мало белок-кодирующих генов (у большинства животных — менее двух десятков). Большая часть генов, нужных для жизни и размножения митохондрий, находятся в ядре. Вследствие этого способности митохондрий к эгоистической эволюции очень ограничены. Но, у растений митохондриальные геномы намного больше, наряду с этим известны эгоистические митохондрии-мутанты, вызывающие смерть мужских половых клеток у некоторых растений (это явление именуется «цитоплазматической мужской стерильностью»).

Вольбахия сохранила более 1000 собственных генов, что разрешило ей добиться куда более впечатляющих удач в борьбе с мужским полом (см. ссылки в заметке Животные обмениваются генами с паразитическими бактериями, «Элементы», 05.09.2007).

Вольбахия применяет для уменьшения числа самцов разные способы — от неотёсанного «андроцида» (избирательного умерщвления зараженного потомства мужского пола) до изощренной «феминизации» (превращения самца в самку). К перепончатокрылым насекомым вольбахия отыскала особенный подход, который связан с необыкновенным методом наследования пола в этом отряде. У перепончатокрылых самки диплоидны и развиваются из оплодотворенных яиц, то имеется имеют и мать, и отца. Самцы гаплоидны, развиваются из отца и неоплодотворенных яиц не имеют.

Самка по окончании спаривания сохраняет взятую сперму в особом резервуаре и в предстоящем сама может решать при откладке очередного яйца, оплодотворить ли его (и тогда будет дочка), либо покинуть неоплодотворенным (тогда будет сын).

Вольбахии, паразитирующие в клетках перепончатокрылых, обучились блокировать расхождение хромосом во время первого либо второго митотического деления неоплодотворенной яйцеклетки. В результате исходно гаплоидный зародыш, что должен был бы стать самцом, выясняется диплоидным (и наряду с этим гомозиготным по всем локусам) и начинается в самку.

Эта манипуляция именуется «индукцией партеногенеза» (в силу того, что зараженные самки начинают создавать на свет дочерей партеногенетическим методом), а бактерии, обучившиеся этому трюку, обозначаются буквами PI (parthenogenesis inducing). PI-вольбахии весьма скоро распространяются в популяциях хозяев за счет того, что зараженные ими самки начинают создавать в два раза больше дочерей, чем незараженные. Практически PI-вольбахии разрешают зараженным самкам не платить так именуемую «двойную цену пола», о которой говорилось в заметке Испытания на червях доказали, что самцы — вещь нужная («Элементы», 23.10.2009).

Потому, что большая часть либо все дочери зараженной самки также оказываются зараженными, зараза скоро может достигнуть 100-процентной частоты в популяции.

Вправду, большая часть популяций наездников или заражены PI-вольбахией поголовно, или не заражены вовсе. Это значит, что в случае, если уж зараза пробралась в популяцию и не была элиминирована сходу, то она, вероятнее, достигнет 100-процентной частоты.

Только у некоторых видов наездников из рода Trichogramma видятся смешанные популяции, включающие как зараженных, так и здоровых насекомых. Эти виды, возможно, обучились как-то противодействовать распространению заразы. В одном случае (у вида T. kaykai) известен механизм этого противодействия. В генофонде этого вида имеется особенная «эгоистическая» хромосома (ее обозначают буквами PSR — paternal sex ratio), передающаяся строго по мужской линии.

В то время, когда эта хромосома при оплодотворении попадает в зиготу, она уничтожает все отцовские хромосомы, не считая самой себя. В результате яйцо выясняется де-факто неоплодотворенным. Исходя из этого из него начинается не самка, а гаплоидный самец — обладатель PSR-хромосомы.

Как видим, PSR-хромосома и PI-вольбахия совершают действия, прямо противоположные по собственному смыслу: первая превращает диплоидный эмбрион в гаплоидный, то имеется делает из самок самцов, а вторая гаплоидный эмбрион делает диплоидным, превращая исходно мужской зародыш в женский. Это обычный итог эволюционной «гонки оружий». В результате в популяциях, где имеется PSR-хромосома, инфицированность PI-вольбахией поддерживается на постоянном низком уровне (около 10%).

Изучение смешанных популяций Trichogramma продемонстрировало, что PI-вольбахия вовсе не мешает обычному половому размножению насекомых. Зараженные самки обычным образом спариваются с самцами, и, в случае, если самец не есть носителем PSR-хромосомы, из оплодотворенных яиц развиваются обычные самки. Эти самки также оказываются заражены вольбахией, исходя из этого их существование нисколько не ущемляет интересы паразита. В итоге зараженные самки Trichogramma создают на свет дочерей двух сортов: «обычных», оказавшихся из оплодотворенных яиц, и «искусственно созданных» вольбахией из неоплодотворенных яиц, каковые в норме должны были бы дать самцов.

Эти две разновидности самок возможно отличить друг от друга по уровню гомозиготности: самки, развившиеся из неоплодотворенных яиц, имеют два аналогичных хромосомных комплекта, то имеется гомозиготны по всем локусам.

Все факты, о которых шла обращение до сих пор, на сегодня в полной мере объяснимы и понятны. Но у многих видов зараженных вольбахией наездников имеется одна необычная черта, которую до сих пор не получалось внятно растолковать. Фактически во всех популяциях, поголовно зараженных PI-вольбахией, самки (но не самцы!) абсолютно потеряли свойство к обычному половому размножению. Кроме того в случае, если вылечить этих самок от вольбахии (это нетрудно сделать при помощи антибиотиков), они смогут спариваться с самцами, но всё равняется откладывают только неоплодотворенные яйца.

Сейчас, без вмешательства вольбахии, из этих яиц развиваются уже не самки, а самцы — нормальные самцы, талантливые оплодотворять самок из незараженных популяций. Эти самцы смогут спариваться и с вылеченными самками из зараженной популяции, но потомства от таких спариваний не бывает, самки не применяют взятую сперму и так же, как и прежде откладывают лишь неоплодотворенные яйца, из которых выводятся лишь самцы. Так, получается, что в поголовно зараженных популяциях обычная репродукция без вольбахии неосуществима.

Без «помощи» бактерии в таких популяциях смогут рождаться лишь самцы, что, конечно же, приведет популяцию к полному вымиранию уже во втором поколении.

По какой причине самки в зараженных популяциях потеряли свойство к половому размножению, в то время как самцы ее сохранили? Над данной тайной ученые продолжительно разламывали головы. Несложнее всего растолковать потерю полового размножения тем, что в абсолютно зараженной популяции самцов по большому счету нет, спариваться не с кем, всё размножение идет методом партеногенеза, и исходя из этого мутации, нарушающие работу генов, нужных для обычного полового размножения, перестают проявляться в фенотипе и отсеиваться отбором.

Накопление таких мутаций со временем ведет к необратимой потере свойства к половому размножению.

Объяснение в принципе хорошее, но оно не дает ответа на вопрос, по какой причине всё это происходит лишь с самками, а самцы, которых в зараженной популяции по большому счету не было до применения антибиотика, по окончании лечения «оживают» здоровенькими и в полной мере плодовитыми? Так как вредные мутации, нарушающие мужскую репродуктивную функцию, в зараженной популяции также не отсеивались отбором! Разумеется, утрата самками свойства к половому размножению должна была давать этим самкам какое-то преимущество.

Возможно было бы высказать предположение, что это преимущество «экономического» характера: прекратив тратить ресурсы на ставшую ненужной функцию (к примеру, на развитие сперматеки и других органов, нужных для оплодотворения и спаривания), самки имели возможность бы направить больше ресурсов на что-то второе, к примеру на производство дополнительных яиц. Но факты не подтверждают это предположение: нет данных, каковые показывали бы на повышенную плодовитость самок, потерявших половое размножение.

Похожое на правду ответ данной сложной задачи нашли генетики из америки и Франции, опубликовавшие собственные результаты в издании BMC Evolutionary Biology. Их основной вывод пребывает в том, что потеря самками свойства к половому размножению при определенных условиях появляется как в полной мере предсказуемый а также неизбежный побочный итог эволюционной «гонки оружий», порожденной конфликтом заинтересованностей генов PI-вольбахии и насекомого.

Авторы решали эту теоретическую задачу при помощи моделирования, причем параллельно употреблялось два подхода: аналитический (то имеется выведение устрашающих формул) и имитационный (в то время, когда всю обстановку моделируют на компьютере, вводят те либо иные исходные параметры, дают виртуальной популяции тихо жить и эволюционировать в течение какое количество-то поколений, а после этого наблюдают, что оказалось). Оба подхода привели авторов к одним и тем же выводам, каковые пребывают в следующем.

В случае, если PI-вольбахия, в первый раз попавшая в незараженную популяцию, сходу будет владеть свойством попадать в 100% яиц, отложенных зараженной самкой, и в случае, если зараза не ведет к плодовитости и сильному снижению жизнеспособности, то весьма скоро зараженность популяции станет 100-процентной (по обстоятельствам, рассмотренным выше). Самцы провалятся сквозь землю, половое размножение закончится, и больше ничего очень занимательного не случится: эволюционная «гонка оружий» просто не успеет развернуться.

Таковой сценарий, но, маловероятен. Как показывают опыты, при заражении новой популяции вольбахиям фактически ни при каких обстоятельствах не удается сходу обеспечить себе гарантированное проникновение в каждое яйцо зараженной самки. Бактериям необходимо значимое по эволюционным меркам время, дабы добиться таковой эффективности наследования.

В случае, если же заражаемость яиц сначала не стопроцентная, то зараза будет распространяться медленнее, и в популяции довольно продолжительное время будет сберигаться некое количество незараженных самок и самцов. В таковой ситуации, как видно из представленных авторами моделей, каждая мутация, заставляющая самок реже применять сперму и откладывать меньше оплодотворенных яиц, будет поддержана отбором и достаточно скоро зафиксируется, то имеется достигнет 100-процентной частоты в популяции наездников. Результат не зависит от того, как силен эффект мутации. Мутация может только ненамного уменьшить долю оплодотворяемых яиц, а может сходу свести ее к нулю (авторы именуют такие мутации «мутациями функциональной девственности») — всё равняется отбор такую мутацию поддержит и зафиксирует. Отбор будет закреплять эти мутации, одну за второй, до тех пор, пока все самки в популяции полностью не прекратят применять сперму для оплодотворения яиц и не начнут производить потомство лишь партеногенетическим методом.

Случится то, что и отмечается у большинства наездников — полная и необратимая утрата самками свойства к половому размножению, не восстанавливающаяся кроме того по окончании потери PI-вольбахии. К этому результату совокупность неизбежно приходит при любых значениях входных параметров, с одной-единственной оговоркой: зараженные самки должны создавать в среднем больше дочерей, чем незараженные (а это условие в действительности фактически постоянно выполняется).

Отчего же отбор так решительно поддерживает каждые мутации, снижающие долю оплодотворенных яиц? Это происходит благодаря последовательному действию двух механизмов. Сперва, пока в популяции еще довольно много незараженных особей, будет функционировать механизм, открытый еще в 1930-е годы великим эволюционистом-теоретиком Рональдом Фишером. Это тот самый механизм, что снабжает у большинства животных равное соотношение полов в популяциях (см.: По какой причине соотношение полов практически в любое время 1:1). Распространение PI-вольбахии ведет к понижению доли самцов.

Самцы становятся «дефицитным» полом: на каждого самца сейчас приходится более одной самки. Следовательно, в среднем любой самец будет оставлять больше потомков, чем средняя самка. С эволюционной точки зрения это указывает, что быть самцом сейчас «удачнее», чем самкой.

Следовательно, самке делается удачнее рожать сыновей, чем дочерей, в силу того, что это повышает эффективность тиражирования ее генов в следующих поколениях (несложнее говоря, такая самка покинет больше внуков). Так, отбор будет поддерживать каждые мутации, содействующие рождению сыновей, а не дочерей. Для самок перепончатокрылых, как мы знаем, самый несложный и естественный метод рожать больше сыновей — это не оплодотворять собственные яйца.

В следствии в популяции происходит параллельное распространение и PI-вольбахии, и мутаций, снижающих частоту оплодотворения. В финише финишей «фишеровский» механизм перестает трудиться, в силу того, что в популяции остается через чур мало самок, способных к оплодотворению. В таковой ситуации быть самцом уже не выгодно, даже в том случае, если самцы — большая редкость.

Самый занимательный и неожиданный вывод, сделанный авторами, пребывает в том, что задолго перед тем, как прекратит трудиться «фишеровский» механизм, распространение «генов отказа от оплодотворения» начнет подстегиваться вторым эффектом, оценить действенность которого без имитационного моделирования было бы тяжело. Сейчас, в то время, когда самцы уже не имеют адаптивного преимущества перед самками, распространение мутантных генов не будет прекращаться потому, что большинство оставшихся в популяции самцов на этом этапе являются потомками мутантных самок и сами несут в собственном гаплоидном геноме мутантные гены, снижающие частоту оплодотворения. Так как мы не забываем, что мутации, о которых идет обращение, увеличивают производство сыновей. Мутантные самки создают больше сыновей, передавая им «гены отказа от оплодотворения», а сыновья, в собственную очередь, передают их всем своим дочерям.

В результате часть самок — обладательниц этих генов будет продолжать расти, не смотря на то, что это и не приносит им больше «фишеровской» пользы в виде дополнительных внуков.

Так, самцы становятся главными распространителями генов, каковые в кратковременной возможности содействуют повышению численности самцов, а в долговременной делают их вовсе ненужными.

В то время, когда частота «генов функциональной девственности» приблизится к 100%, рожать самцов станет вовсе бессмысленно — так как самцам сейчас некого оплодотворять, и у самца не будет шансов передать собственные гены потомкам. Сейчас выгодно рожать лишь самок, но отечественные наездники уже разучились это делать без помощи вольбахии! Так, размножение насекомых выясняется в полной зависимости от паразитической бактерии. Бактерия делается как бы частью репродуктивной совокупности самок, частью, без которой они не могут произвести на свет ничего, не считая тщетных самцов, не талантливых покинуть потомство в этой группе.

Так, бактерия из наглого паразита, дерзко манипулирующего собственными хозяевами, формально преобразовывается в нужного симбионта, без которого хозяева сейчас не в состоянии обойтись.

Александр Марков